После окончания общеобразовательной и музыкальной школ (1977 год) поступил в Высшее театральное училище им. М.С. Щепкина.
С 2012 года является художественным руководителем Московского драматического театра имени М. Н. Ермоловой.
После окончания театрального училища в 1981 году поступил в Малый театр. Через год был призван в Советскую армию и проходил службу в Центральном академическом театре Советской армии.
Олег Меньшиков родился в семье военного инженера и врача.
Народный артист России (2003).